Magyarország legnagyobb befogadóképességű, akkor 3200 fős színháza a Tisza Kálmán (később Köztársaság, ma II. János Pál pápa) téren épült fel Márkus Géza terveinek felhasználásával, Jakab Dezső és Komor Marcell meglehetősen puritán tervei alapján. A Népoperát alapító magán részvénytársaság az operaműfaj népszerűsítését tűzte ki célul, ehhez a telket a fővárostól ingyen kapták.

A késő szecessziós épület többszörösen tagolt homlokzatát görög-római oszlopok és féloszlopok, valamint figurális frízek díszítették, ez a wagneri amfiteátrum-szerű nézőtér első alkalmazása Magyarországon, egyetlen boltozattal lefedett belső terének szélessége megközelíti a 40 métert. A gyatra akusztika miatt 1917-ben Vágó László tervei alapján átépítették, 1951-ben a részleges külső és belső korszerűsítés során ismét az akusztikát javították Kauffmann Oszkár tervei szerint. A színházat 1962-ben korszerűsítették: idősebb Kotsis Iván tervezte a mai, íves hajlású homlokzatot, amely mögött tágas előtér jött létre. Az átépítések során az ülőhelyek száma csökkent, ma befogadóképessége 2206 néző.

A színháznak az első időkben állandó együttese ritkán volt, jobbára operettet játszottak és hangversenyeket tartottak itt. 1915-ben az intézményt a főváros vette át, 1917-től viselte a Városi Színház nevet. A húszas-harmincas években Magyar Művelődés Házának nevezték, énekelt itt Saljapin és Gigli, vezényelt Bruno Walter és Toscanini, zongorázott Bartók Béla, de otthont adott bokszmérkőzésnek, varietéműsornak és politikai gyűlésnek is - 1944 őszén a kommunisták itt követtek el robbantásos merényletet a Nyilaskeresztes Párt nagygyűlése ellen.

A második világháborúban viszonylag épen maradt épület egy ideig filmszínházként működött. 1953-ban lett az Operaház társszínháza és vette fel az Operaház első zeneigazgatója, Erkel Ferenc nevét. A két színházat az 50-es években évente több mint egy millióan keresték fel, 1947 és 1955 közt Gördülő Opera névvel együttese is volt, amely évadonként száz előadást tartott vidéken.

Az Operaház 1980-84 közti átépítésekor az Erkel volt Budapest egyetlen dalszínháza, de állaga egyre romlott. Már a hatvanas években felmerült a vasfüggöny mögötti részek teljes átépítése, de konkrét lépések csak akkor történtek, amikor az épület szinte használhatatlanná vált, tetőszerkezete is megroppant. A 2006-os szezon már csak a statikai felülvizsgálat kedvező eredménye után, késve indulhatott, az épület utoljára 2007. június 7-én, a búcsúelőadásra telt meg.